Premier succès pour le projet SuzuKIISS:ME pour lutter contre Drosophila suzukii

Technique de l'insecte stérile (TIS)

Premier succès pour le projet SuzuKIISS:ME pour lutter contre  Drosophila suzukii
Sommaire A A
logo de LinkedIn logo de Twitter logo de Facebook

Aucune méthode de lutte réellement efficace contre Drosophila suzukii n'est encore disponible. La technique de l'insecte stérile ouvre à nouveau la porte de l'espoir. L'essai pilote du CTIFL est un premier succès de cette technique.

Publié le 01/03/2023

Temps de lecture estimé : 11 minutes

Drosophila suzukii, un ravageur redoutable ; sa gestion, un véritable défi

La mouche des fruits Drosophila suzukii survole les plants et s'attaque aux plus beaux fruits, causant leur destruction totale. Cette mouche engendre une perte importante de la production de fruits rouges et fruits à peau fine (Lee et al. 2011 ; Asplen et al. 2015). Elle s'attaque aux fruits cultivés sous serres ou en plein champ, tels que les fraises, les framboises, les myrtilles, les cerises, les pêches et les raisins (EPPO, 2022). Contrairement aux autres mouches drosophiles, par exemple la mouche de vinaigre Drosophila melanogaster, qui ne pullulent que dans les fruits en surmaturité ou en décomposition, D. suzukii est capable de proliférer dans les fruits sains à maturité. Les femelles de D. suzukii possèdent un ovipositeur muni de dents (Figure 1) permettant de pénétrer la peau et déposer des oeufs dans la pulpe des fruits qui deviennent non-comestibles suite au développement des larves (Atallah et al. 2014).

Figure 1 | A. Ovipositeur dentelé de D. Suzukii

En outre, les infestations secondaires des fruits par d'autres agents pathogènes accélèrent leur décomposition (Lee et al. 2011 ; Walsh et al. 2011) (Figure 2).

Figure 2 | Cerises infestées par les larves de D. Suzukii avec une infestation secondaire par des agents pathogènes opportunistes, verger de cerisiers du centre CTIFL de Balandran

Drosophila suzukii est une espèce indigène de l'Asie de l'Est. Elle s'est propagée pendant les deux dernières décennies dans plusieurs pays et continents (Cini et al. 2011 ; Walsh et al. 2011). Elle a été détectée en ­Europe­ pour la première fois en 2002. En cinq ans, elle est devenue un ravageur majeur pour les cultures de fraisiers, framboisiers et cerisiers (Cini et al. 2014 ; Asplen et al. 2015). Les pertes annuelles européennes sont estimées à 25 % en production de fraise et 30 % en production de cerise. En France, dès 2011, d'importants dégâts ont été déclarés sur les cultures de cerise, de myrtille, de framboise et de fraise. Dans certains cas, ces dégâts ont entraîné un abandon des récoltes ou le refus des lots déjà conditionnés (Weydert & Mandrin 2013 ; Polturat et al. 2018). Les dégâts dus aux infestations de D. suzukii dans les cultures de fraiseirs sont plus important sur la production d'automne et les pertes annuelles sont estimées à 2020. Les dégâts dus aux infestations de D. suzukii sont plus importants sur la production d'automne et les pertes annuelles sont estimées à 20 % (Naullet, 2018).

Gestion des infestations de D. suzukii

Étant donné que les méthodes efficaces de lutte contre cette mouche ne sont actuellement pas disponibles, la gestion de D. suzukii représente un véritable défi pour les producteurs. (Lespinasse 2014 ; ­Diepenbrock et al. 2016). L'utilisation d'insecticides de synthèse demeure la stratégie la plus appliquée pour en limiter les dégâts (Mazzi et al. 2017). Cependant, la restriction du nombre d'insecticides autorisés (Haviland & Beers 2012) et l'apparition de résistance chez D. suzukii contre certains insecticides (ex : spinosad), rend la lutte chimique de moins en moins efficace (Gress & Zalom 2019). Le piégeage massif a montré une certaine efficacité mais qui reste limitée en cas de forte infestation (Hampton et al. 2014). L'utilisation de filets insect-proof dont la taille des mailles est inférieure à 1 mm² et de filets d'exclusion a permis une réduction importante des dégâts, mais ces techniques sont coûteuses et demeurent insuffisantes (Leach et al. 2016). Par ailleurs, la modification du climat et le blocage des auxiliaires sont des points négatifs associés à ce type de protection. Les méthodes prophylactiques telles que l'entretien des cultures, l'augmentation de la fréquence de récolte des fruits, l'élimination de fruits infestés, la gestion de déchets, etc., sont des moyens incontournables pour limiter les dégâts de D. suzukii.

Durant la dernière décennie, plusieurs études ont identifié les ennemis naturels et évalué leur rôle potentiel dans le contrôle des populations de D. suzukii dans les aires d'invasion. Ces études ont confirmé que plusieurs espèces d'insectes prédateurs tels que les forficules, les staphylinides, les carabidés ou les chrysopes, et de parasitoïdes indigènes et exotiques attaquent naturellement les larves, les pupes et les adultes de D. suzukii. Bien que ces ennemis naturels aient montré une efficacité en conditions de laboratoire, il n'y a toujours pas de mise en évidence de leur efficience sur le terrain (Asplen et al. 2015, Ballman et al. 2017 ; Englert & Herz 2019). Une stratégie de lutte combinant ces différentes techniques semble la plus prometteuse sous les conditions actuelles de production agricole. Les pertes conséquentes dans la production, les coûts élevés de la gestion de D. suzukii et l'absence d'outils de lutte efficaces ont mis en exergue le besoin de développer et d'appliquer des nouvelles approches de lutte telle que la technique de l'insecte stérile ou TIS.

La technique de l'insecte stérile, une stratégie centrale dans les programmes de gestion des ravageurs à grande échelle !

Également appelée lutte par autocide, la TIS est une méthode de lutte biologique qui vise à interrompre le cycle de développement de l'insecte cible et ainsi enrayer la croissance de sa population. La TIS consiste à lâcher, d'une manière régulière et séquentielle, des mâles élevés en masse et délibérément stérilisés par irradiation (rayons ionisants X ou γ). La supériorité numérique des mâles stériles par rapport aux mâles fertiles dans la zone des lâchers favorise les accouplements « non fertiles » et induit ainsi l'effondrement de la population sauvage au cours des générations (Dyck et al. 2005), (Figure 3A).

Figure 3A  : Le concept de la TIS- Chaîne logistique de l'application de la TIS, exemple la mouche aux ailes tachetées Drosophila suzukii

Bien qu'à sa conception en 1940, la TIS ait été identifiée comme une technique d'éradication des insectes nuisibles, elle est actuellement appliquée comme une méthode de contrôle (limitation) des insectes ravageurs de cultures (Knipling, E, 1985 ; Dyck et al. 2006) (Figure 3B).

Figure 3B : Impact des lâchers réguliers des mâles stériles sur la croissance d'une population sauvage fertile

Des programmes de lutte intégrant la TIS comme stratégie principale ont été appliqués pour la gestion de la mouche méditerranéenne Ceratitis capitata (Wiedemann) (Diptera : Tiphritidae) dans plusieurs pays comme le Mexique, les États-Unis, le Pérou, l'Argentine, Israël, l'Afrique de Sud (Mclinnis et al. 2002) et plus récemment l'Espagne (Plá et al. 2021). La TIS a été employée pour la gestion de C. capitata dès 2007 dans la commune de Valence en Espagne. La construction d'une grande ferme d'élevage dans cette commune a permis de produire environ 500 millions de pupes de C. ­capitata par semaine. Chaque année, cette production a permis de couvrir une surface de 140 000 hectares avec le lâcher de 15 000 millions de mâles stériles. Le résultat le plus marquant de ce programme a été une réduction d'environ 90 % de l'utilisation des insecticides et une augmentation importante de l'exportation des agrumes frais de Valence (Plá et al. 2021). Le CTIFL est le porteur d'un projet pilote pour déployer la TIS contre C. capitata en Corse (Projet ­CeraTIS Corse 2021-2024).

Un autre exemple remarquable du succès de la TIS comme stratégie centrale des programmes de lutte est le programme OKSIR (1990), en Colombie Britannique au Canada. Ce programme avait pour objectif de gérer les infestations de carpocapses Cydia pomonella (Lepidoptera : Tortrichidae) dans les vergers de pommiers. Environ 15 applications d'insecticides par an étaient nécessaires pour limiter les dégâts en dessous de seuil économique (Bloem et al. 2007). Dans les 10 ans suivant le démarrage de ce projet, la réduction dans l'utilisation des insecticides est estimée à 96 % dans la zone cible (Nelson et al. 2021).

La TIS est donc une méthode de lutte biologique principalement utilisée dans le cadre des programmes de lutte intégrée, appliqués à des larges zones géographiques (Area Wide Integrated Pest Management (AW-IPM) au niveau régional ou national. (Dyck et al. 2005). Selon l'espèce ravageurs, d'autres outils de lutte compatibles peuvent accompagner la TIS, Cela implique la prophylaxie, d'autres techniques de lutte biologique et même des traitements chimiques ponctuels dans certains cas. Contrairement aux autres stratégies de lutte, la TIS nécessite l'implication de tous les acteurs du territoire concerné et son efficacité est dépendante du contexte paysager et agricole du territoire.

Le développement de la TIS contre D. suzukii en France, le projet SuzuKIISS:ME

À l'heure actuelle, l'utilisation de la TIS pour lutter contre D. suzukii est au stade expérimental et n'est pas encore déployée ou intégrée dans les programmes de gestions. Les connaissances sur la biologie et l'écologie de cette mouche sont aujourd'hui bien avancées. Les travaux les plus récents se sont principalement concentrés sur les aspects techniques de l'élevage massif ainsi que sur la recherche de la dose optimale d'irradiation à utiliser pour induire la stérilité chez les mâles sans altérer leur capacité à voler, à se nourrir et à s'accoupler avec les femelles sauvages. (Krüger et al. 2019 ; 2018 ; Lanouette et al. 2017 ; 2020 ; Winkler et al. 2020). Cependant, très peu d'informations sont disponibles sur les modalités de lâchers des mouches stériles. Le ratio optimal mâles stériles/mâles fertiles pour réaliser une diminution significative de la croissance de population de D. suzukii dans les différentes cultures sous-abris ou en plein champ est mal connu.

Le IPCL (International Pest Control ­Laboratory IPCL) et L'AIEA (International Atomic Energy Agency) coordonnent des programmes de recherches autour de la TIS au niveau international. Depuis 2015, plusieurs groupes de recherche sont impliqués dans le développement de la TIS pour gérer D. suzukii, en Autriche, au Canada, en Argentine, au Brésil, au Royaume-Uni et en France. En France, le développement de la TIS pour gérer D. suzukii est structuré autour de Projet SuzuKIISS:ME.

Le CTIFL, acteur principal du développement de la TIS pour D. suzukii

Grâce à ses expertises dans le domaine de l'écologie expérimentale appliquée, à ses moyens logistiques et techniques, à son partenariat avec plusieurs unités de recherche, à ses implications dans la filière fruits et légumes, le CTIFL joue un rôle important dans le développement, le transfert et le déploiement de la TIS sur le territoire français. Le CTIFL dispose d'un laboratoire dédié (PiloTis) et de serres confinées qui permettent l'élevage semi-massif de populations de D. suzukii et de conduire des essais expérimentaux conséquents sur les cultures sous-abri.

Dans le cadre du projet SuzuKIISS:ME, le CTIFL a mis en place en 2022, un essai dans une serre confinée divisée en plusieurs compartiments et équipée d'une culture de fraise hors-sol. L'objectif de cet essai est d'apporter des éléments concrets sur l'efficacité de la TIS dans le contrôle d'infestations de D. suzukii en cultures sous-abri. Cet essai est piloté et conduit en collaboration avec le Centre de Biologie pour la Gestion des Populations CBGP d'INRAE.

Un essai pilote en culture de fraise sous-abri

L'essai pilote TIS est réalisé en culture de fraise, variété Darselect, en hors-sol, sous abris, dans une serre confinée sur le centre CTIFL de Balandran. Les conditions climatiques et le système d'irrigation sont contrôlés et pilotés en fonction des besoins physiologiques des fraisiers. Cinq compartiments de 60 m² sont utilisés pour réaliser cet essai. Chaque compartiment ­comporte­ quatre tables de culture (gouttières). Chaque gouttière comporte 14 pains de culture standard comprenant cinq plants, soit un total de 70 plants de fraisiers par gouttières. Chaque gouttière est isolée avec un filet insect-proof formant ainsi un petit « tunnel », soit 20 petits tunnels. Chaque tunnel est équipé d'une ruchette de bourdons pour garantir la pollinisation et la fécondation des fleurs (7 à 8 ouvrières sans reine).

À l'apparition de fruits tournant, les tunnels de fraisier sont infestés délibérément avec 20 mouches fertiles composées de 10 mâles et 10 femelles. L'infestation avec les drosophiles fertiles est étalée sur trois semaines consécutives. Comme les mouches fertiles arrivent et migrent continuellement des alentours vers les cultures, cet étalement a permis de mimer l'infestation naturelle et d'assurer l'établissement de l'infestation dans les tunnels. Ces vingt tunnels infestés sont ainsi divisés entre deux modalités, la modalité témoin sans lâchers des mâles stériles et la modalité TIS recevant des lâchers hebdomadaires des mâles stériles (Figure 4). Les mouches fertiles et stériles utilisées dans cet essai sont issues de populations élevées et maintenues en laboratoire au CBGP à l'INRAe de Montpellier. Pour chaque lâcher des mâles stériles, des tests réguliers de qualité sont réalisés pour vérifier plusieurs paramètres dont la stérilité de ces mâles à la suite de l'irradiation.

Figure 4 : Compartiment contenant des tunnels isolés par un filet.

L'essai s'est déroulé sur cinq semaines à compter de la date d'infestation des tunnels avec les mouches fertiles (Figure 5). Cinq lâchers de mâles stériles sont réalisés dans les tunnels TIS. Le ratio mâles stériles/mâles fertiles estimé pendant les deux premières semaines est environ de 20/1 et le nombre total cumulatif de mâles stériles lâché dans chaque tunnel est 470. Pour évaluer l'impact de lâchers des mâles stériles sur les infestations de D. suzukii, nous avons comparé le taux de fruits infestés par les larves de D. suzukii entre les 10 tunnels témoins et les 10 tunnels TIS. Les taux de fruits infestés sont évalués à chaque récolte, à raison de deux par semaine, en échantillonnant deux fraises par plant, sur 18 % des plants présents dans chaque tunnel.

Figure 5 | Le déroulement de l'essai pilote TIS avec les différentes interventions

L'efficacité des lâchers de mâles stériles dans la réduction de dégâts en culture de fraise hors-sol

À chaque récolte de fraise, le taux de fruits infestés est la principale mesure pour évaluer l'impact des lâchers des mâles stériles sur l'évolution de la fertilité des femelles et sur la taille de population de D. suzukii dans les tunnels. Sur les cinq semaines de lâchers de mâles stériles, le taux moyen de fruits infestés toutes récoltes confondues­ dans les tunnels témoins est si­gni­fi­ca­ti­vement plus élevé, avec 14 % de fruits infestés, que dans les tunnels TIS et leurs 3 % de fruits infestés. (Kruskal-­Wallis : ­Chi-­squared = 7 134,4, ddl = 7, p-value < 0,0001). La figure 6 montre l'évolution du taux d'infestation dans les tunnels témoins et TIS. Les lâchers des mâles stériles ont maintenu le taux de fruits infestés à moins de 10 % dans les tunnels TIS pendant la période de lâchers. En comparaison, à la fin de la cinquième semaine, le taux moyen de fruits infestés dans les tunnels témoins a dépassé le seuil de 50 %. Les lâchers de mâles stériles ont donc diminué le taux de fruits infestés par un facteur de cinq au bout de cinq semaines. Dans les tunnels témoins, les premiers fruits infestés ont été observés une semaine plus tôt que dans les tunnels TIS. Dans quatre tunnels TIS, les lâchers de mâles stériles ont permis de maintenir le taux de fruits infestés sous 4 % cinq semaines après le début de l'infestation.

Figure 6 : évolution de taux de fruits infestés par les larves de D. suzukii dans les tunnels de fraisiers

Cet essai a permis de démontrer la faisabilité et l'efficience de l'application de la TIS comme méthode de lutte contre D. suzukii dans les cultures de fraise sous abri. Les résultats de cet essai ont également montré que les lâchers hebdomadaires de mâles stériles ont réduit non seulement le taux de fraises infestées mais aussi le nombre de larves de D. suzukii par fruit infesté. Les résultats de cet essai pilote TIS convergent avec l'étude de Homem et al. 2022 menée en Grande-Bretagne. Leur étude a montré la faisabilité et l'efficacité de la TIS pour gérer D. suzukii dans les cultures de fraises sous-abri en tunnels ouverts : une fréquence de deux lâchers de mâles stériles par semaine réduit de 70 à 91 % le nombre de femelles sauvages capturées dans les pièges disposés dans tunnels. La fertilité des femelles sauvages était d'environ 71,6 % dans les tunnels témoins comparée à 51 % dans les tunnels sous lâchers. Cependant, dans cette étude, l'efficacité de la TIS est évaluée uniquement sur la base d'un suivi hebdomadaire des D. suzukii fertiles. Bien que cette mesure soit un indicateur très important de l'efficacité, des études précédentes ont montré que le nombre de mouches capturées par piège n'est pas toujours en bonne corrélation avec le taux de fruits infestés sur le terrain, ce n'est donc pas un indicateur suffisant pour estimer la taille réelle de la population (Kirkpatrick et al. 2018). L'essai pilote TIS réalisé par le centre CTIFL de Balandran est actuellement le seul à avoir apporté des mesures quantitatives sur l'efficacité de lâchers des mâles stériles dans la réduction du taux de fruits infestés par D. suzukii.

Les résultats de cet essai pilote confirment que la présence de mâles stériles en début d'infestation permet de limiter la croissance exponentielle de la population sauvage de D. suzukii. Ces résultats représentent ainsi une étape importante pour le futur déploiement de la TIS en apportant des éléments concrets sur les ratios mâles stériles/mâles fertiles qui ont conduit à la diminution de dégâts de D. suzukii dans les cultures de fraise sous-abri. Munis de ces résultats encourageants, un des objectifs principaux du projet SuzuKIISS:ME en 2023 est de déployer cette méthode à plus grande échelle en réalisant des essais TIS chez les producteurs de fraises. Cela permettra d'évaluer l'efficacité des lâchers de mâles stériles de D. suzukii dans des tunnels de grandes surfaces et en conditions réelles de production de fraises. Les producteurs, parties prenantes centrales du projet, apporteront leurs connaissances et leurs expériences pour accompagner cet essai TIS à l'échelle de leur exploitation.

Pour le moment, le projet SuzuKIISS:ME se focalise sur l'évaluation de l'efficacité de la TIS dans les cultures de fraises sous abri. Ce type de production offre des conditions qui facilitent la réalisation des lâchers et le suivi de dégâts des mouches fertiles et stériles de D. suzukii. En 2024, d'autres cultures comme les framboisiers et les cerisiers seront étudiés pour évaluer la faisabilité de la TIS et les conditions de succès dans ces cultures.

Le projet SuzuKIISS ME

Le projet SuzuKIISS:ME (2021-2024), Gérer Drosophila SUZUKII grâce aux Insectes ­Super Stériles : Maturation et Efficacité, est un projet multipartenarial qui vise à évaluer la faisabilité technique et économique et la perception de la TIS comme méthode de lutte contre D. suzukii en France. Ce projet a pour objectifs d'optimiser les étapes opérationnelles nécessaires pour le déploiement de la TIS tels que l'élevage massif et le transport de mâles stériles, d'évaluer l'efficacité de la TIS en conditions opérationnelles, d'évaluer l'impact de l'intégration de la TIS sur les pratiques des producteurs et sur leur environnement et de proposer un scénario organisationnel pour déployer la TIS à l'échelle de territoire en identifiant le rôle et l'engagement de chaque partie prenante.

Ce projet rassemble l'INRAE de Montpellier qui coordonne le projet, l'unité ECOBIO de Rennes du CNRS, le GREDEG, le SAD-APT INRAE, le ISA-INRAE et le centre CTIFL de Balandran. Selon leurs expertises, ces partenaires traitent des aspects biologiques, écologiques, techniques ou économiques de la TIS pour D. suzukii.

Les travaux réalisés dans le cadre de l'essai pilote TIS sont le fruit d'efforts conjoints de plusieurs personnes. Au CTIFL, Ghais Zriki, Rémy Blois, Benjamin Gard, Clelia ­Oliva­, Christine fournier, Jean-Michel Leyre, Amélie Bardel, Léa Tregoat-Bertrand, Pierre-Yves Poupart & Anne-Laure Dursen, ainsi que les équipes de l'exploitation et de l'atelier. Au CBGP, Simon Fellous, Bérénice Cariou, Alexandra Labbetoul & Romane ­Ricci. Ce projet est également soutenu par des expertises scientifiques et techniques de l'université de Montpellier, Allan Debelle, et de l'AIEA, Robin Guilhot.

Résumé

Premier succès pour le projet SuzuKIISS:ME pour lutter contre Drosophila suzukii - Technique de l'insecte stérile (TIS)

L'efficacité des outils de lutte contre Drosophila suzukii n'est pas suffisante. Le projet SuzuKIISS:ME vise à développer et déployer la technique de l'insecte stérile pour la gérer en France. Cette technique consiste à lâcher régulièrement des mâles stérilisés pour casser le cycle de développement et enrayer la croissance de la population de D. suzukii. Le CTIFL, en collaboration avec INRAe, a mis en place un essai pilote sur une culture de fraises hors-sol sur vingt tunnels « expérimentaux ». Après cinq semaines de suivi, la proportion moyenne de fruits infestés par des larves dans les tunnels avec lâchers ne dépasse pas 10 % contre 56 % dans les tunnels témoins. C'est un succès sans précédent et une avancée dans le développement de la technique de l'insecte stérile contre D. suzukii.

Abstract

First success of the SuzuKIISS:Me project for the control of Drosophila suzukii - The Sterile Insect Technique (SIT)

L'efficacité des outils de lutte contre Drosophila suzukii n'est pas suffisante. Le projet SuzuKIISS:ME vise à développer et déployer la technique de l'insecte stérile pour la gérer en France. Cette technique consiste à lâcher régulièrement des mâles stérilisés pour casser le cycle de développement et enrayer la croissance de la population de D. suzukii. Le CTIFL, en collaboration avec INRAe, a mis en place un essai pilote sur une culture de fraises hors-sol sur vingt tunnels « expérimentaux ». Après cinq semaines de suivi, la proportion moyenne de fruits infestés par des larves dans les tunnels avec lâchers ne dépasse pas 10 % contre 56 % dans les tunnels témoins. C'est un succès sans précédent et une avancée dans le développement de la technique de l'insecte stérile contre D. suzukii.

Bibliographie

  • Anonymous,2022, Drosophila suzukii (DROSSU) hosts, EPPO Global Database (2022), https://gd.eppo.int/taxon/DROSSU/hosts, consulté le 09/10/2022
  • Asplen, M. K., Anfora, G., Biondi, A., Choi, D. S., Chu, D., Daane, K. M.,... & Desneux, N. (2015). Invasion biology of spotted wing Drosophila (Drosophila suzukii) : a global perspective and future priorities. Journal of Pest Science, 88(3),469-494. https://doi:10.1007/s10340-015-0681-z
  • Atallah, J., Teixeira, L., Salazar, R., Zaragoza, G. & Kopp, A. (2014) The making of a pest : the evolution of a fruit-penetrating ovipositor in Drosophila suzukii and related species. Proc. R. Soc. B Biol. Sci. 281, 1-9. https://doi.org/10.1098/rspb.2013.2840
  • Ballman E.S., Collins J.A., Drummond F.A. (2017) Pupation Behavior and Predation on Drosophila suzukii (Diptera : Drosophilidae) Pupae in Maine Wild Blueberry Fields, J. Econ. Entomol, 110 (6), 2308-2317, https://doi.org/10.1093/jee/tox233
  • Bloem, S., Carpenter, J., Mccluskey, A., Fugger, R., Arthur, S., Wood, S. (2007). Suppression of the Codling Moth Cydia pomonella in British Columbia, Canada Using an Area-Wide Integrated Approach with an SIT Components. In : Vreysen, M.J.B., Robinson, A.S., Hendrichs, J. (eds) Area-Wide Control of Insect Pests. Springer, Dordrecht. https://doi.org/10.1007/978-1-4020-6059-5_55
  • Cini, A., Anfora, G., Escudero-Colomar, L.A. et al. (2014) Tracking the invasion of the alien fruit pest Drosophila suzukii in Europe. J Pest Sci. 87, 559-566. https://doi.org/10.1007/s10340-014-0617-z
  • Diepenbrock, L., Rosensteel, D., Hardin, J., Sial, A. & Burrack, H. (2016). Season-long programs for control of Drosophila suzukii in southeastern U.S. blueberries. Crop Prot. 81 (1), 76-84. https://doi.org/10.1016/j.cropro.2015.12.012
  • Dyck VA, Hendrichs J, Robinson AS. 2005. Sterile insect technique : principles and practice in area-wide integrated pest management. Springer.
  • Englert, C. & Herz A. (2019) Acceptability of Drosophila suzukii as prey for common predators occurring in cherries and berries. J. Appl. Entomol. 143(4), 387-396. https://doi.org/10.1111/jen.12613
  • Gress, B.E. & Zalom, F.G., 2019. Identification and risk assessment of spinosad resistance in a California population of Drosophila suzukii. Pest Manag. Sci. 2019. 75(5), 1270-1276. https://doi.org/10.1002/ps.5240
  • Hampton, E., Koski, C., Barsoian, O., Faubert H., Cowles R.S., Alm S.R. (2014) Use of Early Ripening Cultivars to Avoid Infestation and Mass Trapping to Manage Drosophila suzukii (Diptera : Drosophilidae) in Vaccinium corymbosum (Ericales : Ericaceae), J. Econ. Entomol. 107(5), 1849-1857, https://doi.org/10.1603/EC14232
  • Haviland, D.R. & Beers, E.H. (2012) Chemical Control Programs for Drosophila suzukii that comply with international limitations on pesticide residues for exported sweet cherries, J. Integr. Pest Manag. 3(2), 1-6, https://doi.org/10.1603/IPM11034
  • Homem, R., Mateos-Fierro, Z., Jones, R., Gilbert, D., Mckemey A.R., Slade & G., T.Fountain, M. (2022) Field Suppression of Spotted Wing Drosophila (SWD) (Drosophila suzukii Matsumura) Using the Sterile Insect Technique (SIT).Insects 2022, 13(4), 328; https://doi.org/10.3390/insects13040328
  • Integrated Approach with an SIT Components. In : Vreysen, M.J.B., Robinson, A.S., Hendrichs, J. (eds) Area-Wide Control of Insect Pests. Springer, Dordrecht. https://doi.org/10.1007/978-1-4020-6059-5_55
  • Kirkpatrick, D.M., Gut, L.J., Miller, J.R., (2018) Estimating Monitoring Trap Plume Reach and Trapping Area for Drosophila suzukii (Diptera : Drosophilidae) in Michigan Tart Cherry, J. Econ. Entomol.111( 3), 1285-1289, https://doi.org/10.1093/jee/toy062
  • Knipling, E. Sterile insect technique as a screwworm control measure : the concept and its development (1985). in Symposium on Eradication of the Screwworm from the United States and Mexico vol. 62 4-7.
  • Lanouette G., Brodeur J., Fournier, F., Martel, V., Vreysen, M., Cáceres, C., Firlej, A. 2017. The sterile insect technique for the management of the spotted wing drosophila, Drosophila suzukii : establishing the optimum irradiation dose. PLOS ONE. 12(9), 88-94. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0180821
  • Lanouette, G., Brodeur, J., Fournier, F., Martel, V., & Firlej, A. (2020). Effect of irradiation on the mating capacity and competitiveness of Drosophila suzukii (Diptera : Drosophilidae) for the development of the sterile insect technique. The Canadian Entomologist. 152(4), 563-574. https://doi:10.4039/tce.2020.38
  • Leach H., Van Timmeren S., Isaacs R. (2016) Exclusion Netting Delays and Reduces Drosophila suzukii (Diptera : Drosophilidae) Infestation in Raspberries, J. Econ. Entomol. 109(5), 2151-2158. https://doi.org/10.1093/jee/tow157
  • Lee, J.C., Dreves, A.J., Cave, A.M., Kawai, S., Isaacs, R., Miller, J.C., van Van Timmeren, S., Bruck, D.J. (2015). Infestation of wild and ornamental noncrop fruits by Drosophila suzukii (Diptera : Drosophilidae). Ann Entomol Soc Am. https://doi.org/10.1093/aesa/sau014
  • Lespinasse, Y. Drosophila suzukii, ravageur émergent eu Europe. RAQ Hortiquid - Jardin de France vol. 629 56-58 (2014).
  • Mazzi, D.; Bravin, E.; Meraner, M.; Finger, R.; Kuske, S. (2017) Economic Impact of the Introduction and Establishment of Drosophila suzukii on Sweet Cherry Production in Switzerland. Insects, 8, 18. https://doi.org/10.3390/insects8010018
  • NAULLET, Alexis, 2018. Mémoire : Recherche de solutions de lutte contre Drosophila suzukii en fraisiculture. Septembre 2018.
  • Nelson, C., E. Esch, S. Kimmie, M. Tesche, H. Philip, and S. Arthur. 2021. Putting the sterile insect technique into the modern integrated pest management toolbox to control the codling moth in Canada, pp. 111-127. In J. Hendrichs, R. Pereira and M. J. B. Vreysen (eds.), Area-wide integrated pest management. Development and field application. CRC Press, Boca Raton, FL, USA.
  • Plá, I.; ., García de Oteyza, J.;.,Tur, C.; ., Martínez, M.Á.; ., Laurín, M.C.; Alonso, E.; ., Martínez, M.; Martín, Á.;Sanchis, R.; Navarro, M.C.; et al. Sterile Insect Technique Programme against Mediterranean Fruit Fly in the Valencian Community (Spain). Insects 2021, 12, 415. https://doi.org/10.3390/insects12050415
  • Polturat B., Trottin Y., Gallia V., Ginez A. (2018) Projet Drosophila suzukii : connaissance du ravageur, caractérisation du risque et évaluation de méthodes de protection. Innovations Agronomiques 63 (2018), 163-17.
  • Walsh, D.B., Bolda, M.P., Goodhue, R.E., Dreves, A.J., Lee J., Bruck, D.J., Walton, V.M., O'Neal, S.D., Zalom, F.G. (2011) Drosophila suzukii (Diptera : Drosophilidae) : Invasive Pest of Ripening Soft Fruit Expanding its Geographic Range and Damage Potential, J. Integr. Pest Manag. 2 (1), 1-7. https://doi.org/10.1603/IPM10010
  • Weydert, C. & Mandrin, J.-F. Le ravageur émergent Drosophila suzukii - Situation en France et connaissances acquises en verger (2è partie). INFOS CTIFL 32-40 (2013).
  • - Winkler, A., Jung, J., Kleinhenz, B., Racca P. (2020) A review on temperature and humidity effects on Drosophila suzukii population dynamics. Agric. For. Entomol. 22, (3), 179-192. https://doi.org/10.1111/afe.12381