Techniques de l'insecte stérile et de l'insecte incompatible
La technique de l'insecte stérile (TIS) et la technique de l'insecte incompatible (TII) sont deux approches de lutte biologique basées sur l'introduction d'une stérilité reproductive dans une population d'insectes cible. Les deux techniques consistent à lâcher massivement et fréquemment des mâles stériles dont l'accouplement avec des femelles sauvages produit des oeufs non viables. Ces lâchers réduisent la croissance de la population cible au cours du temps, ce qui permet de maintenir la population à une densité faible voire de l'éliminer localement (Figure 1) [1,2].
En production végétale et animale, la TIS est actuellement intégrée dans des programmes de gestion de plusieurs insectes ravageurs et de quelques vecteurs de maladies. La technique de l'insecte incompatible TII n'est actuellement pas utilisée contre les insectes ravageurs, mais uniquement pour la gestion de certains moustiques vecteurs de maladie pour l'humain. Bien que similaire conceptuellement, les deux techniques diffèrent principalement dans le mécanisme utilisé pour stériliser les mâles.
Pour la technique de l'insecte incompatible TII, c'est l'incompatibilité cytoplasmique entre des mâles D. suzukii porteurs de la bactérie endosymbiotique Wolbachia et des femelles non porteuses qui induit la stérilité. Cette bactérie est naturellement présente dans certaines populations de D. suzukii. Mâles et femelles peuvent donc porter la bactérie. Seulement l'accouplement entre un mâle porteur et une femelle non porteuse est complètement ou partiellement stérile, car les embryons engendrés par ce mâle sont majoritairement non-viables. Par contre, lorsque la femelle est porteuse de Wolbachia, l'accouplement avec un mâle porteur ou non est fertile et les embryons engendrés sont viables, voir l'encadré Wolbachia, quèsaco ? La TIS consiste, quant à elle, à stériliser les mâles par une exposition à des rayons ionisants de type rayons X ou rayons gamma. Cette irradiation impacte principalement les cellules reproductrices (gamètes) en induisant des lésions dans l'ADN des spermatozoïdes. Les embryons engendrés par ces mâles stérilisés et les femelles sauvages sont aussi majoritairement non viables.
L'efficacité de la TIS dépend du niveau de stérilité chez les mâles lâchés et de leur compétitivité sexuelle vis-à-vis des mâles sauvages. L'obtention de mâles complètement stériles (environ 99 % de stérilité) nécessite une forte exposition aux rayons ionisants c'est-à-dire une forte dose d'irradiation. Cependant cette forte dose d'irradiation affecte les cellules du corps des mâles stériles et diminue leur longévité, leur capacité de vol ou leur tendance à l'accouplement [3]. La mise en oeuvre de la TIS contre les insectes ravageurs est principalement limitée par le nombre important de mâles à lâcher pour compenser leur faible compétitivité.
La combinaison des techniques de l'insecte incompatible TII et de l'insecte stérile TIS permet de diminuer la dose d'irradiation nécessaire pour obtenir une stérilité élevée des mâles sans diminuer fortement leur compétitivité. Prenons l'exemple d'une souche de Wolbachia qui stériliserait 90 % des mâles porteurs. En utilisant, une dose d'irradiation stérilisant 90 % des mâles, la probabilité qu'un mâle échappe à la fois à la stérilité induite par Wolbachia et à celle induite par les rayons ionisants est de 1 %. Les mâles ainsi obtenus seront plus compétitifs, car la dose d'irradiation nécessaire pour stériliser 90 % des mâles D. suzukii est plus de deux fois plus faible que celle nécessaire pour stériliser 99 % des mâles [4].
Le développement d'une stratégie combinant TIS-TII contre les vecteurs de maladies humaines est bien avancé. Quatre études indépendantes montrent que l'approche TIS-TII permet de contrôler efficacement le moustique vecteur de la dengue, Aedes aegypti [5]. À titre d'exemple, le programme de l'Agence Nationale de l'Environnement de Singapour a réduit de plus de 90 % les populations de moustiques dans la ville [5]. Aujourd'hui, le potentiel de combinaison de la TIS avec la TII pour la gestion des insectes ravageurs des cultures n'est pas encore exploité.
Le potentiel d'une stratégie TIS-TII contre Drosophila suzukii
Depuis 2010, D. suzukii entraîne de très importants dégâts sur la production de cerise de bouche et d'industrie, mais aussi sur la production de petits fruits tels que la fraise, la framboise, la myrtille ou la mûre. En 2016, la production de cerise des départements du Vaucluse et du Rhône a diminué de 30 à 40 % à cause de D. suzukii [6]. L'impact économique de ce ravageur peut être réduit par la mise en place de mesures préventives, de mesures de contrôle ou par le tri post-récolte des fruits. Cependant ces mesures représentent un coût économique important [7]. Afin d'aboutir à une gestion intégrée de D. suzukii pour la filière cerise, il est important de développer de nouvelles stratégies efficaces de contrôle. La TIS est utilisée contre une large gamme d'insectes ravageurs, dans différents écosystèmes et sous différents modèles économiques [8]. Des programmes de gestion intégrée contre différentes espèces de mouches de fruits utilisent la TIS comme stratégie principale. À titre d'exemple, les lâchers de mâles cératites stériles (C. capitata) protègent environ 140 000 ha d'agrumes dans la communauté de Valence, en Espagne [9]. Le programme Moscamed, utilisé contre cette même mouche, a permis de l'éradiquer au Mexique et d'empêcher son établissement aux États-Unis [10].
Le développement de la TIS et l'évaluation de son potentiel contre D. suzukii ont bien progressé au cours de la dernière décennie. Bien que son efficacité soit prouvée en culture sous-abri, des verrous techniques, logistiques et réglementaires freinent son utilisation en culture de plein champ (cerisiers) et à une plus large échelle géographique, voir l'encadré Verrou à une industrialisation de la TIS contre D. suzukii. La disponibilité d'un système d'élevage massif automatisé pour la production de mâles stériles performants représente le principal verrou technique à lever pour l'industrialisation de la TIS contre D. suzukii. L'efficacité de cette technique dépend principalement du niveau de stérilité et de la capacité des mâles stériles à entrer en compétition avec les mâles sauvages pour s'accoupler et féconder les femelles sauvages [11]. La faible compétitivité des mâles stériles face aux mâles sauvages peut être due à une dose d'irradiation élevée (voir plus haut) ou à une augmentation de la consanguinité due à l'amplification massive de la souche au laboratoire.
La synergie entre les techniques TIS et TII s'explique par leur complémentarité. La mise en oeuvre de la TIS est principalement limitée par le nombre important de mâles à lâcher en raison de leur faible compétitivité. Le développement de la TII, lui, est principalement limité par l'accès à une souche indigène de permettant de stériliser efficacement les mâles.
Bien que l'aspect innovant de la combinaison TIS-TII contre D. suzukii soit reconnu [12], il n'existe à l'heure actuelle aucun programme de développement de cette stratégie dans le monde. Combiner TIS et TII permettrait de diminuer la dose d'irradiation nécessaire pour stériliser efficacement les mâles. Une faible dose d'irradiation permettrait d'améliorer la qualité des mâles et d'augmenter leur compétitivité vis-à-vis des mâles sauvages. Ceci permettrait de diminuer les coûts de déploiement à large échelle en diminuant la densité et/ou la fréquence des lâchers.
Les objectifs du projet OPTIMISTII et ses approches
L'objectif principal du projet OPTIMISTII est de développer une approche combinée TIS-TII contre D. suzukii. Cet objectif se décline en plusieurs étapes. La première étape consiste en l'obtention d'une souche de D. suzukii porteuse de la bactérie endosymbiotique et performante pour lutter contre D. suzukii avec la combinaison des techniques TIS-TII. Cette souche permettra de diminuer la dose d'irradiation nécessaire à la stérilisation des mâles. La seconde étape est l'évaluation de la capacité de la souche à permettre une production massive de mâles stériles. Et la troisième et dernière étape consiste en l'évaluation de l'efficacité de cette souche à faire baisser les populations cibles du ravageur en conditions de terrain.
De plus, le projet OPTIMISTII ambitionne de lever d'autres verrous techniques et logistiques afin d'accélérer l'industrialisation de l'approche TIS-TII. Cela implique de développer et de mettre à disposition un produit de biocontrôle TIS-TII performant et autorisé pour une utilisation sur le terrain contre D. suzukii ; de développer des méthodes automatisées pour le déploiement de la TIS-TII à large échelle (sexage, validation de la stérilité des mâles, monitoring de la diversité génétique de la souche TIS-TII) ; de réduire les coûts et les efforts pour le marquage des mâles afin d'assurer leur traçabilité sur le terrain ; de simuler l'impact des lâchers de mâles TIS-TII en vergers de cerisiers, via une modélisation tenant compte des paramètres de population mesurés sur le terrain ; de développer des procédures génériques afin de faciliter le transfert de l'utilisation de la TIS-TII vers d'autres cultures impactées par D. suzukii et enfin de commencer une réflexion collective et une participation active des acteurs de terrain sur les modalités de production et d'utilisation de mâles TIS-TII pour la lutte biologique.
L'organisation d'OPTIMISTII et sa feuille de route
Le projet OPTIMISTII profitera de la complémentarité des compétences scientifiques et techniques d'INRAE et du CTIFL pour développer une stratégie TIS-TII contre D. suzukii et accélérer son industrialisation. Le projet se déroulera sur cinq ans entre 2025 et 2029. Il est construit en trois phases séquentielles, articulées par des essais expérimentaux réalisés en conditions contrôlées, en serres et en vergers de cerisiers (Figure 2). Ces essais permettront de valider les étapes clés du projet et d'assurer son bon déroulement.
La première phase implique la réalisation de croisements pour obtenir une souche de D. suzukii dont les mâles sont stérilisés par et d'évaluer la productivité et la performance des mâles de cette souche au laboratoire. Les deuxième et troisièmes phases incluront des tests d'efficacité de la souche TIS-TII en serres. Lors de la troisième phase, des mesures de dispersion de mâles stériles seront réalisées en vergers de cerisiers.
En parallèle, le projet OPTIMISTII mettra en place un sexage automatisé pour diminuer les coûts de production d'insectes stériles et un marquage génétique pour assurer une bonne traçabilité des insectes lâchés sur le terrain. À l'issue de la troisième phase, une phase d'industrialisation de la souche TIS-TII permettra de réaliser des essais TIS-TII pilote à grande échelle dans un ou plusieurs bassins de productions de cerise.
Tout au long du projet, les résultats et les avancées seront communiqués aux différentes parties prenantes lors d'événements de vulgarisation organisés par le CTIFL. Ces présentations permettront de faire un état des lieux du développement de la TIS et de la TIS-TII, notamment dans le cadre de projets portés par le CTIFL : projet ciblé OFB D. suzukii et projet OPTIMISTII. Un site web spécifique sera mis en place pour présenter le projet au grand public et diffuser des informations vulgarisées sur le projet. Il permettra aux parties prenantes de suivre l'évolution du projet, d'identifier les difficultés rencontrées et d'accéder aux résultats obtenus.
Pour conclure
Le projet OPTIMISTII s'inscrit dans la continuité des projets de recherche visant à intégrer la TIS dans les programmes de gestion de D. suzukii. Dans cette perspective, ce projet contribuera à accélérer le déploiement de la TIS en la combinant à une autre approche prometteuse, la TII. Le projet contribuera ainsi à assurer la viabilité de la filière fruits rouges et petits fruits à noyau face à la pression croissante de D. suzukii et au retrait du peu de substances actives efficaces contre ce ravageur.
Wolbachia, quèsaco ?
Wolbachia est une bactérie endosymbiotique c'est-à-dire qui vit à l'intérieur des cellules d'un organisme hôte. Elle est transmise par la mère à ses descendants. Cette bactérie est naturellement présente chez environ la moitié des espèces d'insectes. Elle présente la particularité de souvent altérer la reproduction de son hôte. Cette manipulation confère un avantage reproductif aux femelles qui la portent, ce qui permet à la bactérie d'augmenter en fréquence dans les populations d'organismes hôtes. Chez certaines espèces d'hôtes comme le cloporte, elle féminise les mâles ; chez les papillons, elle tue les mâles ; chez les thrips, elle permet à la femelle de se reproduire toute seule sans mâle grâce à la parthénogenèse. Cependant l'altération de la reproduction la plus répandue chez les insectes est l'incompatibilité cytoplasmique.
Chez certaines espèces comme les drosophiles, Wolbachia peut induire un phénomène de mortalité partielle ou totale des embryons résultant d'un croisement entre des mâles infectés par la bactérie et des femelles non infectées. Récemment, INRAE a identifié une souche de D. suzukii portant un variant de Wolbachia qui réduit de 70 % la viabilité des embryons (Figure A). Cette souche est indigène. L'objectif du projet OPTIMISTII est d'utiliser cette souche pour combiner les approches TIS et TII afin de mieux contrôler D. suzukii.
Verrou à une industrialisation de la TIS contre D. suzukii
Depuis 2015, les recherches sur le développement de la TIS et son application pour la gestion de D. suzukii ont démontré l'efficacité de la technique et son potentiel comme outil de lutte biologique en culture sous-abri [13, 14]. Les essais pilote sur la TIS sont majoritairement réalisés en conditions contrôlées ou semi-naturelles [13]. Seulement quelques études d'efficacité ont été menées en conditions réelles avec des lâchers stériles réalisés sur de petites surfaces (moins de 10 ha) [14].
Aujourd'hui, en France, en production de fruits rouges, la TIS ne fait pas partie des outils de lutte biologique utilisés. L'industrialisation de la TIS pour la gestion de D. suzukii en fruits rouges et son déploiement en plein champ sur une large échelle géographique nécessitent de lever plusieurs verrous techniques, logistiques et réglementaires.
Globalement, les coûts économiques restent le premier frein au déploiement de la TIS à large échelle géographique [15]. Ces coûts sont principalement associés à l'élevage massif de l'insecte cible et à la production de mâles stériles performants, leur transport et leur distribution dans les territoires ciblés. Dans le cas de D. suzukii, la disponibilité d'un système performant et peu coûteux d'élevage massif de mâles stériles est la première étape vers l'industrialisation de la TIS et son déploiement.
Actuellement les systèmes disponibles ne permettent pas de maintenir une productivité massive de D. suzukii au laboratoire. L'amplification nécessaire à l'élevage massif conduit à des croisements consanguins difficiles à détecter qui diminuent la productivité de la souche. Ils ne permettent pas non plus d'éliminer les femelles et de séparer les mâles de manière automatisée. L'automatisation du sexage permettrait de diminuer le coût de la production des mâles et de garantir sa régularité. Lâcher conjointement des mâles et des femelles stériles augmente le coût de la TIS sans améliorer l'efficacité par rapport aux lâchers de mâles uniquement. De plus, les systèmes de production n'ont pas de méthode de marquage pratique et fiable des mâles stériles permettant leur traçabilité sur le terrain. L'utilisation des marqueurs physiques comme les colorants internes ou externes n'est pas pratique pour l'élevage massif et peut influencer les fonctions sensorielles de l'insecte. L'absence d'un système de marquage génétique ne permet pas d'estimer directement la performance des mâles stériles ou leur succès d'accouplement via des tests de paternité. Les estimations indirectes ou a posteriori via des observations comportementales sont laborieuses et moins précises que les tests génétiques de paternité. De plus, l'utilisation de fortes doses de rayons ionisants pour stériliser les mâles diminue leur vigueur c'est-à-dire leur capacité à s'alimenter, à voler ou à trouver des femelles sauvages sur le terrain. Il est donc difficile de produire des mâles hautement compétitifs vis-à-vis des mâles sauvages pour s'accoupler et féconder les femelles sauvages sur le terrain.
Enfin, le déploiement de la TIS est aussi limité par l'absence d'une méthodologie efficace pour évaluer précisément l'impact des lâchers de mâles stériles et déterminer la densité optimale des lâchers pour maintenir la taille de la population cible en dessous du seuil de nuisance économique.
Les données clés à retenir
OPTIMISer le contrôle de Drosophila suzukii via les Insectes Stériles et Incompatibles - Projet OPTIMISTII, contrôle biologique de D. suzukii
La technique de l'insecte stérile a montré son efficacité contre Drosophila suzukii en culture sous abri lors de premiers essais pilotes. Pour déployer cette technique à grande échelle dans les vergers de cerisiers, il est nécessaire de lever certains verrous techniques, logistiques et réglementaires. Parmi eux, le manque d'automatisation de la production massive de mâles stériles et leur faible compétitivité face aux mâles sauvages sur le terrain constituent un défi majeur. Le projet OPTIMISTII vise à lever ces verrous grâce à une approche expérimentale innovante et multileviers. Son originalité repose sur la combinaison de la technique de l'insecte stérile et de la technique de l'insecte incompatible.
Key points
OPTIMISing Drosophila suzukii control using incompatible and sterile insect techniques
The OPTIMISTII project, biological control of D. suzukii
The sterile insect technique has proved its effectiveness against Drosophila suzukii in protected cultivation during initial pilot trials. To deploy this technique on a large scale in cherry orchards, a number of technical, logistical and regulatory hurdles need to be overcome. Among these, the lack of automation in the mass production of sterile males and their poor competitiveness with wild males in the field represent major challenges. The OPTIMISTII project aims to overcome these obstacles through an innovative, multi-levers experimental approach. Its originality lies in the combination of the sterile insect technique and the incompatible insect technique.
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